Este imponente edificio de una sola planta adornado de travertino italiano (1965, Frank Hope) alberga seis galerías y una rotonda donde se expone la colección de la Putnam Foundation, auténtico tesoro de obras de arte que abarca un periodo de 600 años, así como exposiciones itinerantes de primera importancia. Varias obras maestras dan fe de la pasión de las hermanas Putnam por los grandes maestros europeos, destacando en este sentido el Retrato de hombre de Frans Hals (1634) y un San Bartolomé de Rembrandt (1657). El museo posee asimismo una importante colección de pintura americana entre la que figura Cho-looke, la cascada de Yosemite de Albert Bierstadt (1864) y Mrs. Thomas Gage de John Singleton Copley (1771). La colección privada de Amy Putnam, que incluye bellos iconos rusos de los ss. XIV-XIX, se expone en una sala aparte con paredes adornadas de un terciopelo especialmente fabricado en Florencia para el museo.